1996年，吉首市轄石家沖街道、紅旗門街道、峒河街道、乾州街道、馬頸坳鎮(zhèn)、河溪鎮(zhèn)、矮寨鎮(zhèn)、己略鄉(xiāng)、萬溶江鄉(xiāng)、太平鄉(xiāng)、丹青鄉(xiāng)、雙塘鄉(xiāng)、白巖鄉(xiāng)、吉首鄉(xiāng)、社塘坡鄉(xiāng)、排吼鄉(xiāng)、排綢鄉(xiāng)、寨陽鄉(xiāng)。

2005年，吉首市撤銷吉首鄉(xiāng)；將吉首鄉(xiāng)3個建制村劃入石家沖街道，2個建制村劃入紅旗門街道，其余16個建制村劃入峒河街道；萬溶江鄉(xiāng)、乾州街道成建制合并設(shè)立乾州街道。

2006年，石家沖街道、紅旗門街道成建制合并設(shè)立鎮(zhèn)溪街道。

2017年，新設(shè)立石家沖街道。

行政區(qū)范圍包括石家沖、榮昌坪、營莊、桐油坪4個社區(qū)和曙光、栗溪、莊稼、勤豐、寨陽5個建制村，新設(shè)立的石家沖街道區(qū)域面積52.57平方公里，常住人口約4.3萬人。